После окончания Школы-студии МХАТ в 1965 году Вера Алентова была принята в труппу Театра имени Пушкина. Ее первой ролью на сцене нашего театра стала Райна в спектакле «Шоколадный солдатик» режиссера Бориса Равенских.

С 2009 года руководит актерско-режиссерской мастерской во ВГИКе.

Дебют в кино состоялся в 1965 году в фильме о советских пилотах «Дни летные». Самой знаменитой картиной с Верой Алентовой в главной роли стала режиссерская работа Владимира Меньшова — фильм «Москва слезам не верит» (1979).

Среди других киноработ — роли в фильмах «Завтра была война», «Жених из Майами», «Ширли-мырли», «Зависть богов», «Серебряная свадьба», «Дар божий», «И все-таки я люблю...», «Бальзаковский возраст, или все мужики сво...», «Дорога без конца», «Воскресенье» и др.